Oryx the Taken King on saapunut aurinkokuntaamme. Hänen mukanaan kulkee turmeltuneiden armeija, jonka tehtävänä on kostaa Oryxin pojan Crotan tuhonneille vartijoille. Pelaajat joutuvat taisteluun Oryxin armeijaa vastaan ja kohtaamaan muiden muassa tämän Dreadnaught-aluksen ennen kuin armeija tekee selvää koko ihmiskunnasta.

The Taken King -lisäosa sisältää täysin uuden tarinapelin, uusia sivutehtäviä, vihollistyyppejä ja tapahtumapaikkoja. Lisäksi mukana tulee uusia Strike-tehtäviä ja Crucible-kenttiä sekä täysin uusi Raid-kokonaisuus.

Haasteeseen pelaajat voivat vastata muiden muassa kolmella uudella Guardian-alaluokalla sekä uusilla aseilla, panssareilla ja lisävarusteilla.