Blackwellissä Massachusettsissa on puutarha, jossa kasvaa ainoastaan punaisia kasveja. Kerrotaan, että puutarhasta voi löytää totuuden, jos sitä vain osaa ja uskaltaa etsiä.

Urhea Hallie Brady päätyy aviomiehensä kanssa juuri tuolle kohtaa Amerikkaa etsiessään omaa maapalaa, jolle asettua. Sinne, ankeriaita tulvillaan olevan joen rantaan, he päättävät perustaa kotinsa. Näin syntyy Blackwellin kylä. Ensin mustakarhuja on enemmän kuin puita, mutta pikkuhiljaa kylä kasvaa, ja seuraavat sukupolvet syntyvät jo paljon suurempaan kaupunkiin.

Hallie Bradyn jälkeläiset rakastavat, vihaavat, perustavat perheitä, jäävät yksin, jättävät kaupungin taakseen ja palaavat taas takaisin. Vanhat tarinat elävät kaupunkilaisten mielessä: hukkuneen pikkutytön kerrotaan vieläkin vaeltavan joen rannalla, ja asukkaat puhuvat edelleen muukalaisesta, joka saapui kylään sinä vuonna, kun kesä ei tullut ollenkaan.

Kaunis ja väkevä Punainen puutarha kertoo yhden amerikkalaisen kaupungin tarinan. Moniääninen historiallinen romaani alkaa 1700-luvun lopulta ja päätyy tähän päivään. Hoffman osoittaa taitavasti, kuinka vähän ihmisten ajatukset rakkaudesta ja menetyksestä muuttuvat vuosisatojen kuluessa, vaikka ympärille kasvaa kokonainen kaupunki.